柑橘线虫病

第13章　柑橘线虫病

佛罗里达大学莱克阿尔佛莱德柑橘研究与教育中心 Larry W.duncan（拉里·邓肯）

植物寄生性线虫，是感染根部（偶尔也感染地上部分）的微型圆线虫，属于一个门，其中也包括数量和品种惊人的动物寄生虫，以及自由生活在土壤和水中以其他形式生命为食的品种。因此，线虫是地球上所有栖息地中食物链的重要组成部分。

像所有线虫一样，植物寄生虫必定是水生生物，不栖居在植物组织中时存在于土壤水中，但许多植物寄生性线虫在没有水的情况下也有不寻常的生存能力，以称之为低湿休眠生活的休眠状态存在。低湿休眠生活这类存活机制，在这些线虫中很普遍，并根据它们发育过程中寄主植物栖居地而变化。

所有作物品种都有寄生线虫，在适宜条件下能造成巨大的经济损失。八个属的植物寄生性线虫中，有些品种对柑橘有致病性（方框13.1），但只有一个品种在全世界的柑橘业中广泛分布，其他少数几个在不同地区有经济上的重要性。

由于与寄生线虫生态学有关的各种原因，柑橘非常适合进行病虫害综合防治。例如，柑橘栽培是可有效阻止植物寄生性线虫进入新栽土地的少数几个农业种植业之一，能利用这一机会的柑橘生产者可节省大量的时间与费用，因为将来他们不必防治这些线虫。在受感染果园，柑橘生产者可以选择种植有抗性的砧木品种及采用耕作技术来减轻感染，之后才会考虑用更昂贵的农药防治。

线虫防治计划能否成功，关键在于了解在某一特殊地区柑橘园中，构成威胁的寄生线虫的生物学与生态学知识。本章重点介绍最普遍的柑橘线虫品种的一些生物学与生态学知识，简单介绍其他不常见的品种，最后介绍如何把这些知识运用在病虫害综合防治计划中，以避免线虫产生的问题或减少它们对柑橘生长、产量及果实品质的影响。

一、由线虫引起的重要疾病

（一）柑橘线虫

柑橘线虫，也称之为半穿刺线虫，是唯一广泛分布于全世界商品化柑橘种植区的一种线虫。与其他柑橘线虫病原不同，它的寄主范围窄，寄主～寄生物关系非常密切，在植物中引起的症状较温和，这些特征表明柑橘与柑橘线虫已在很大程度上共同进化。

当被感染苗木种植在新开发的土壤中时，柑橘线虫数量缓慢增加，一般在种植后8～10年都没有明显感染症状。线虫很缓慢地从一株树转移到另一株树，新感染果园中线虫数量缓慢增加及寄主缓慢出现症状，是这类线虫引起的疾病命名的依据—柑橘慢性衰退病。如果感染严重的老果园，在柑橘线虫数量还未减少就补植的话，补栽的幼龄树可能被严重为害，相应地症状也更严重。

线虫引起的慢性衰退症状，与影响根部功能的其他生物及非病原性病害引起的症状相似。树冠稀疏，顶部的枝条末端光秃，叶片黄化、小、果实小，叶片分析检测结果表明缺钾及氯浓度高。由其他原因导致根部紊乱的果园中，被线虫感染的树看起来与未感染树没什么区别，但被感染树的根系密度及果实产量严重减少。线虫种群密度与树的健康状况之间，通常有直接的关系，根系多、健康的大树可能养活大量的柑橘线虫，直到最后使根系减少，线虫数量也随之减少。土壤黏在吸收根上，附着有黏性的线虫卵块，常使重度感染的根看起来很脏（图示13.1B）。

与其他线虫引起的症状相比，由半穿刺线虫引起的柑橘慢性衰退症状较温和。在未大量出现前，定期取土样进行分析，是检测半穿刺线虫的最好方法，也是确诊的唯一方法。

多数研究估计，由柑橘线虫引起的产量损失为10%～30%，数量最多、为害最大的是在旱地和地中海种植区，而不是在潮湿亚热带种植区。在鲜销果品中，柑橘线虫为害导致巨大的经济损失，而果汁加工的果品则更小，多数经济损失是由果实变小而不是产量减少引起的。

（二）穿孔线虫

由柑橘穿孔线虫引起的柑橘扩散性衰退，曾被认为是佛罗里达州中部地区深沙土壤中种植的柑橘最严重的疾病，在几年时间内，柑橘树在干旱的冬季变得越来越衰弱，在夏天降雨季节短时间恢复。据调查研究，柑橘穿孔线虫仅在佛罗里达州存在，近来描述的一个品种R.citri，在印度尼西亚质地轻的土壤中种植的柑橘，引起非常相似的症状。

扩散性衰退病的症状与慢性衰退的症状相似，但更明显，树冠变得非常稀薄，大量枝组、末级梢都光秃秃的，最后整个主枝可能死亡。在长期干旱期间，被感染树过早枯萎，果实小，树上成熟的果实很少。在30～60厘米深处以下的根中，穿孔线虫的种群密度最高。因此，30厘米以上土壤中，被感染树的根密度可能正常，而这一深度之下的根密度，可能降到未感染树的10%以下。由于耕作技术的调整，近年来扩散性衰退的症状有所缓和，但它可使产量减少60%以上，使生产无利可图。

扩散性衰退症状有时与柑橘枯萎病症状混淆。与扩散性衰退不同，柑橘枯萎病树在部分树冠上表现出症状，且有特征性的指向小叶。通过注水试验，患柑橘枯萎病的树，水分在树干木质部的流动受到限制，患扩散性衰退病的树则没有这种现象。

穿孔线虫以每年18米的速度在果园中移动，快速传播扩散性衰退病，一旦被引入果园，就很难控制它们向下、横穿树行，甚至穿越道路进入邻近果园。

方框13.1　柑橘的线虫害虫

下面列出的是已知能在柑橘中繁殖并为害柑橘树的植物寄生性线虫。

主要害虫是已知在世界上不止一个隔离区引起柑橘严重经济损失的那些害虫。小害虫是指那些不引起严重经济损失或局限于较小地理区域的害虫。

（三）根斑线虫

根斑线虫，又叫短体线虫。由根斑线虫引起的症状，被统称为柑橘萎靡症状。由咖啡短体线虫引起的柑橘萎靡症状的严重性与扩散性衰退病一样，成年树地上部分症状几乎无法与扩散性衰退症状区别开来，但柑橘萎靡不会扩散得那么快。与穿孔线虫不一样，咖啡短体线虫自由地寄生于整个土壤中的根系，幼龄树和成年树都严重衰弱。

咖啡短体线虫为害全世界大量植物品种，但据报道只在巴西、日本、印度、中国台湾省及佛罗里达州为害柑橘。在佛罗里达州，已知感染咖啡短体线虫的果园较少，主要发生在中部山脊的轻型沙土中。也感染了一些引进观赏植物，但被感染柑橘园外面的本地植物却没有发现感染。

短尾短体线虫和伤残短体线虫，主要对苗木及幼龄树有致病性。短尾短体线虫在佛罗里达州的果园中广泛分布，其种群密度大约是咖啡短体线虫的10%。幼龄树的生长可因短尾短体线虫而减慢，老龄树偶尔大量感染也不受影响。伤残短体线虫在意大利的苗木中有高度致病性，是一种严重的害虫，只对酸橙砧木引起为害，不影响成年树。

（四）刺线虫

已发现有几个刺线虫品种与柑橘有关，最普遍的是长尾刺线虫，只存在于美国东部和中部，因而只在佛罗里达州的柑橘中产生问题。长尾刺线虫对轻型沙土中种植的植物为害性最大，出现在佛罗里达州中部山脊的60%～80%果园中。以往及正在进行的研究结果表明：有些刺线虫品种对柑橘的致病性比其他线虫品种高。

刺线虫是外寄生的，可严重阻碍苗圃及果园中幼龄树的生长，严重感染土壤中的幼龄树可能是未感染树体积的一半，果实产量可降低60%以上。嫁接在卡里佐枳橙等砧木上的感染树，冬季出现退绿症状更明显。

线虫采食幼根的根尖，引起生长中止，有时轻度膨大。受刺线虫采食为害的侧生须根短而粗（图示13.1C），这是确诊刺线虫对柑橘根系为害感染的特征，也只有刺线虫具有这一特征。成年树的地上部分症状更不明显，但根部症状与幼龄树没什么区别，目前还没有人发表过关于成年果园中由刺线虫引起的作物损失的研究结果。

（五）根结线虫

根结线虫在全世界引起的作物损失，比其他属的线虫都更为严重。它们的寄主范围广，是世界各地特别是温暖气候区的常见害虫。据报道，它们仅在中国大陆部分地区、台湾省及印度柑橘中造成为害。中国报道的品种有福建根结线虫和欧氏根结线虫，在台湾发现的一个品种已被命名为“亚洲pyroid柑橘线虫”。

由于在被感染根上形成根瘤，由这些线虫引起的疾病也被称为根瘤病。这是一种严重疾病，限制根结线虫在柑橘中传播，应当成为国际检疫计划的主要目标。

在中国一个地区的调查资料显示，60%感染了福建根结线虫。根瘤病在沙土中最普遍，引起果树生长受阻和减产。雌性线虫取食细胞，引起须根中柱破裂，从而引起严重的输导机能障碍，使叶片变小、黄化，树迅速枯萎。根中出现许多明显的瘤，这种瘤也可能使根尖膨大或不正常木栓化。

即使在柑橘不是寄主的地方，根结线虫有时也引起问题。根结线虫大量出现在附近的寄主植物中时，可穿透柑橘根部，损害根部健康，但不能在柑橘中发育繁殖，清除寄主植物就可解决这一问题。如果已注意到这类问题，明智的做法应该是检查柑橘根系中是否有虫卵块，以确保能在柑橘上繁殖的线虫不发育或被引入。在加利福尼亚州至少发现了一个这类种群，后来被消灭了。

图示13.1 柑橘的须根。　A， 未感染根。　B， 附 着在柑橘线虫–半穿刺线虫黏性虫卵堆上的土壤，外观很脏。　C，由长尾刺线虫引起的粗短根及根尖膨胀

（六）柑橘中的其他寄生线虫

鞘线虫仅限于加利福尼亚州南部的内陆河谷地区，在本地植物中普遍，其寄主范围是变化的，可为害柠檬、莱檬和宽皮柑橘苗木，但枳壳、酸橙、葡萄柚及甜橙有一定的抗性。大量的鞘线虫聚集在根尖取食，引起根尖畸形生长，出现明显的圆形瘤。在澳大利亚，也注意到了由鞘线虫引起的类似症状及为害。

剑属线虫是柑橘根系周围，特别是在轻质土壤中最常见的植物寄生性线虫。这些体外寄生线虫引起的果树及根部为害已有报道，致病性方面的研究却很少。以色列的一个研究发现，短颈剑线虫使幼苗生长减慢，吸收根的真皮层及外皮层腐烂，并明显减少根的数量，但这些线虫的防治工作没有公开报道。

在柑橘园中还普遍检测到少量的拟毛刺线虫和毛刺线虫。在营养钵中种植的柑橘，多孔拟毛刺线虫和小拟毛刺线虫引起的粗短根症状，与刺线虫引起的症状类似，但没有腐烂症状。在苗圃烟熏后，这些线虫可达到很高的种群密度。在澳大利亚，每100立方厘米土壤高达300条线虫的种群密度与苗木的损害有关，但很少出现要采取防治措施的高种群密度。

二、流行病学

（一）线虫生命周期及采食习性

当第一阶段幼虫在卵内蜕变时，植物寄生线虫的一般生命周期就开始了。第二阶段幼虫孵化后，迁徙到根上或根组织内合适的采食地点。采食过程中，经过第三、第四幼虫阶段，最后蜕变达到成虫阶段。寄生柑橘的线虫中，同一性别的个体在多数阶段都是单型态的，但有几个品种为多型态，成虫型态与幼虫型态差别非常大。寄生柑橘的有些线虫是两性融合的，而有些则通过专性或兼性孤雌生殖而繁殖。这些线虫的生命周期长短取决于温度，一般在适宜条件下，20～30天完成一个生命周期。

根据采食习性的不同，植物寄生线虫（图示13.2）分为体外寄生（在根的表面采食）和体内寄生（在根内采食），以及迁徙性或坐生性寄生。

迁徙性体外寄生虫，如刺线虫在土壤中迁徙度过一生。采食时把口针刺入根部，分泌出酶送入植物细胞，在口外消化养分，然后再吸收。

迁徙性体内寄生虫，如根斑线虫和穿孔线虫，穿入根的整个外皮层，在寄主植物的根部度过整个生命周期，只有在寻找新的采食地点时才出来。也通过口外消化从植物细胞中获取养分。

坐生性体内寄生虫及半体内寄生虫幼虫阶段在土壤中度过，但最终穿越部分或全部根部，然后蜕变为雌性成虫。雌性成虫是坐生的，要求植物形成高度专业化的采食细胞，为生命的其他阶段提供营养。除消化酶外，这些线虫分泌蛋白质，使某些植物细胞发育成专门的取食营养细胞。

（二）柑橘线虫

孵化后的柑橘线虫幼虫，迁徙到根的真皮细胞中采食长达几周时间，最后雌性幼虫的前半部分穿过根的外皮层。雌虫分泌酶使6～8个外皮细胞发育成养育细胞，也就是线虫在生命的其他阶段摄取营养的专门采食细胞，分泌酶消化养育细胞中的碳水化合物。随着雌虫的成熟，身体的后半部分在根外膨大，开始产卵，卵形成卵块附在虫体上。土壤颗粒黏附在这些卵块中，因此感染根系即使在冲洗后外表仍很脏（图示13.1B）。一个雌虫一生中能产几百个卵。柑橘线虫为兼性孤雌生殖，雄虫在土壤中度过一生，不采食。

在潮湿热带和亚热带地区，柑橘线虫的种群密度随季节而变化，干旱气候下变化少。在潮湿地区，种群密度在秋季和早春增加，在夏季减少，冬季也依温度而有所减少。

柑橘线虫可达到很高的种群密度，使植物体生产和储存的很大一部分碳水化合物及其他养分被其所消耗。当重度感染的树根萌发比正常根更频繁时，消耗的碳水化合物也更多。线虫也使养分在整个植株各部位的分配不平衡，最明显的是严重感染树的叶片及根中缺钾，而叶片中氯和钠可积累到中毒水平，严重感染树的叶片中常出现锌、铜及锰等微量元素缺乏症。

尽管柑橘线虫寄生有不利影响，但它与寄主形成一种关系，与寄生虫和其他寄主间形成的关系相比，这种关系在某些方面更适合寄生虫与寄主的共生共存。与其他的柑橘坐生性寄生虫（如根结线虫）不同，柑橘线虫的取食地点在外皮层，因此根的输导功能不受影响。继发病原入侵被柑橘线虫感染组织的速度，比入侵被穿孔线虫及根斑线虫感染组织的速度慢。与体外寄生虫（如刺线虫）不同的是，柑橘线虫感染根延长区后面的部分，不会引起根的生长停止。因此，柑橘园中尽管有大量的柑橘线虫，造成的为害却比相当数量的任何其他寄生线虫感染造成的为害轻。

除在柑橘中繁殖外，柑橘半穿刺线虫还可在几种木质植物中繁殖，包括柿子、葡萄和橄榄。但不同生物型的线虫寄主范围不同，柑橘生物型在这几种植物中都能大量繁殖，但不能在枳壳及其杂交品种上繁殖。地中海生物型与柑橘生物型非常相似，但不能在橄榄上繁殖。枳壳生物型可感染柑橘、枳壳及葡萄，但不能感染橄榄。

柑橘线虫主要在受感染的种质材料上传播，继发感染源包括在果园间流动的水、农机具和汽车。如果不通过水流或翻耕传播的话，柑橘线虫在果园间甚至果园内迁徙速度非常慢。即使在成年柑橘园中，经常发现未感染的树间随机混杂着一片被感染的树，这种局部性感染使柑橘生产者可以采取正确消毒措施来减轻柑橘线虫感染的程度。

（三）穿孔线虫

在多数生命阶段，穿孔线虫生活在树的须根内，但由于继发病原导致的迅速根腐烂和这些线虫的广泛寄主范围（包括许多木本及草本植物在内），促进了它们的迅速迁徙。穿孔线虫主要栖居在外皮组织中，但也会为害导管组织。生命周期的各个阶段都呈蠕虫状，但雄成虫的头部区域与其他生命阶段的头部区域在型态上有明显区别，雄虫不取食。穿孔线虫是兼性孤雌生殖，雌虫每天产几个卵，在适宜温度（24℃）下，孵育一代的时间为19～20天。种群数量在夏季少，秋季及春季最多。

穿孔线虫倾向于感染土壤深处的根系，这就是为什么扩散性衰退主要发生在深沙土中种植的果树的原因。如果没有高水位或黏土层的阻碍，柑橘根系能深入到6米深处。在轻质深土中，佛罗里达州干旱的冬季和春季，分布土壤深层的根系能满足树的蒸腾需要，但被线虫感染的树却不能满足这种需要，因而在干旱季节扩散性衰退的症状要明显得多，且主要是由缺水造成的。土壤表层根系感染少，因此能通过稍微增加浅根数量来弥补深根的损失。灌溉技术的广泛使用，能常年为浅根区提供足够的水分，从而减轻了穿孔线虫引起的为害。停止使用圆盘耙耕地而采用除草剂防治杂草，也减少了对表面根的伤害。

尽管穿孔线虫有非常广泛的寄主范围，但目前已知能在柑橘中寄生的只有佛罗里达州的种群，科学家将其命名为柑橘类穿孔线虫。曾有一段时间，科学家将柑橘类穿孔线虫看作是一个品种，将其命名为柑橘穿孔线虫（R.citropHilus）。但最近的研究表明，柑橘类穿孔线虫这一分类命名较恰当。

柑橘类穿孔线虫种群，在不同柑橘砧木上的繁殖能力不同，除米兰柠檬、山脊凤梨甜橙、奥尔布里顿甜橙和卡里佐枳橙的一些选择品种外，有些种群能在所有已知柑橘品种上繁殖并造成损害，有些种群则是所有这些品种的病原。

（四）根斑线虫

根斑线虫的生命周期与穿孔线虫的非常相似，它们在外层细胞间迁徙并穿过外层细胞，形成空洞与病斑，引起根部迅速腐烂，但很少穿越维管组织。在根部生长最快，种群密度最大，使它成为感染柑橘的致病性最强的线虫。咖啡短体线虫似乎是专性两性融合的，雄虫占种群数量的30%～40%，进入根的外皮取食。草斑线虫主要是孤雌生殖，雄虫很少。

在佛罗里达州，感染柑橘园的许多普通杂草品种，都是咖啡短体线虫的寄主，而且在柑橘园外的几种进口植物品种中曾发现咖啡短体线虫种群。但佛罗里达州的观赏植物中，还没有已知的咖啡短体线虫种群能感染柑橘，这就说明它要么还有其他生物型，要么有必要对它的分类重新评价。

（五）刺线虫

刺线虫是专性两性融合。雄虫普遍，各个生命阶段的形态学相似。寄主范围广，包括杂草及作物植株，佛罗里达州所有柑橘种植区的沙土中普遍存在。在果园行间覆盖作物上的种群密度，常常高于树行内的密度，春季及秋季的种群密度通常最高，但行间种群的季节性变化模式受植物演替的影响，因为在一年当中几乎都是有利寄主占优势。

三、环境条件

影响线虫种群生长和致病性的生物及非生物因素很多，但没有任何一个因素可以单独起作用。为了使线虫对一个因素的适宜条件作出充分反应，其他因素就不能受到制约。因此，了解田间线虫种群的动态是一个挑战性的问题。下面介绍影响柑橘寄生线虫的一些主要因素，它们之间的相互影响在不同的柑橘种植区不同。

图示13.2　柑橘常见线虫病原。刺线虫(Belonolaimus longicaudatus)是一种体外寄生虫，采食幼龄须根引起根尖膨胀（左边）。根结线虫（Meloidogyne species）是一种坐生性的内寄生虫，在根的维管组织中形成专门采食细胞（巨大细胞），并由于细胞在根中的扩散形成瘤（右下）。根斑线虫（Pratylenchus species）及穿孔线虫(Radopholus similis)是迁徙性内寄生虫，穿越外皮细胞，形成伤口供继发病原进入（右中）。柑橘线虫—半穿刺线虫，是一种半体内寄生虫，在须根外皮层形成采食细胞（养育细胞）（右上）（由Nancy Browning作图）

（一）气候

全世界柑橘种植区的温度范围及降雨量都有可能使柑橘感染任何一种线虫病原，因为气候因素主要通过调节线虫的种群密度来减少它引起的损害。柑橘线虫分布极其广泛，是唯一一个能对气候因素的影响进行比较的柑橘线虫病原。总的来说，旱地和地中海气候下的柑橘线虫种群密度比潮湿热带及亚热带高，因此在旱地及地中海气候区的经济上更受关注。

（二）土壤质地

土壤质地对所有植物寄生性线虫种类的分布和种群密度都有很大的影响。轻质沙土有利于穿孔线虫、刺线虫、根结线虫及几个致病小品种的发育，但它们不会引起质地细腻的土壤中种植的柑橘出现大问题，咖啡短体线虫对轻质细腻土壤中的柑橘有致病性。在黏土及淤泥含量中等（达15%）的重型土壤中，柑橘线虫种群密度增加更快，但在沙土中最终也能达到很高的种群密度。有机质含量高的土壤，也有利于柑橘线虫种群的生长发育。

土壤质地通过决定土壤的持水力及阳离子交换量（及其对盐碱度的影响）对线虫产生直接的影响。气孔空间的大小影响线虫的移动，还可能通过植物间接影响线虫，因为植物的生长也需要适宜的土壤条件。例如，土壤湿度或盐碱度低于最适宜湿度或盐碱度时，根对线虫感染的易感性增加。

（三）土壤湿度

在线虫防治中，有关土壤湿度要考虑的因素主要有两个。由于土壤湿度是作物生产的一个关键因素，因此确保果树不受水分问题的影响非常重要。如果土壤太湿或太干，以致于影响果树生长，线虫防治就没什么价值。要考虑的另一个因素是土壤湿度如何影响线虫种群密度。

土壤湿度对咖啡短体线虫和穿孔线虫的影响相对小些，因为它们主要位于须根内。如果为了防治线虫而让土壤休耕，湿度更重要。两者都能在低湿生活状态下的干旱土壤中生存，但在潮湿土壤中它们很活跃。在没有寄主根的情况下，线虫种群会因挨饿而缓慢减少。

与此相对照，土壤湿度对果园中的柑橘线虫和刺线虫有很大的影响。土壤湿度可能是刺线虫主要影响幼龄树的重要原因，因为它们个头大，需要土壤中含有较多的水分。当土壤干燥到超出永久萎蔫系数时，线虫要么死亡，要么迁徙到土壤更深处。受刺线虫为害的幼龄树生长受阻，根的密度非常低，这些树下的土壤比健康大树下的土壤更慢变干燥，因为大树要蒸腾掉更多的水分。因此，刺线虫可能在须根密度最大的土壤浅层创造有利环境，直到果树长得足够大，能使土壤在两次降雨之间充分干燥。

一般来说，柑橘线虫种群的生长与土壤湿度成反比。与此相矛盾的是，它们在干旱土壤中的生存能力相当差，取决于水分在树下的分布情况。如果整个根区普遍干燥，树会枯萎，线虫种群将迅速减少。但如果树下土壤局部干燥（例如由于低水量灌溉），干燥区线虫繁殖率常常最高。未灌溉土壤在干旱季节可能包含局部化的干燥区，灌溉土壤在非干旱条件下也可能包含干旱区。灌溉区根密度更大，可引起局部蒸腾更快，把水从潮湿土壤拉到干燥土壤中，所以干燥土壤中柑橘线虫生长旺盛

土壤湿度可能是潮湿生产区调节柑橘线虫种群密度季节性变化模式的关键因素。例如，佛罗里达州夏季降雨时，正好线虫种群数量也减少。在台湾，线虫种群密度低与春天季风有关。在较干旱柑橘种植区，土壤湿度低也可能是柑橘线虫种群密度较大的原因。

（四）土壤温度

由于线虫不能调节体温，生长发育由环境温度调节。某一品种的基础体温由它们进化的环境决定，柑橘线虫和穿孔线虫在15～32℃间的温度下可繁殖，24～25℃为最适宜温度，在这一范围的两个极端温度下几乎不繁殖。热带作物的一种常见寄生虫咖啡根斑线虫的最适宜繁殖温度是26～30℃。

（五）土壤盐碱度

已了解到柑橘线虫对在德克萨斯州、南非及佛罗里达州盐渍土壤中种植的柑橘损害更大，直接暴露于盐渍土壤中对线虫种群的生长不利，但如果植物受到高盐碱度压力之后盐碱度又下降，如在干旱季节盐积累在土壤中，在雨季被冲洗到根区下，线虫感染速率和繁殖速率迅速增加，感染树的叶片中盐离子浓度要高于未感染树。在温和及中等盐碱度条件下，柑橘线虫对柑橘的影响最大，而在非常高的盐碱度下，影响却很小。

（六）土壤pH值

现在的研究还不了解土壤pH值对多数柑橘寄生性线虫的影响，一般在适宜柑橘树生长的pH范围内都可发现线虫。柑橘线虫种群密度与土壤溶液的pH值成正比，但没有人尝试通过控制柑橘园中土壤pH值的办法来防治线虫。

（七）果树的物候学

柑橘根系上植物寄生性线虫可利用的许多养分的浓度，在一年当中会发生波动，秋末和冬季根中淀粉含量丰富，但在春末和夏季随着果实发育而减少。就像挂果有大小年一样，根中碳水化合物的含量各个年份也可能不同，雌性柑橘线虫的产卵数随根中淀粉浓度增加而增加。在佛罗里达州，柑橘线虫的种群密度，在不同季节间和不同年份间都与根中淀粉浓度成合理的比例关系。其他因素如土壤湿度对养分的可利用率影响很大，对最终的线虫种群密度可能影响更大。

须根的年龄也影响线虫的感染与发育。随着须根的老化，可被感染和取食的外层组织数量减少，而二级组织及根的木质化增加。根结线虫只入侵紧挨着正在生长的根尖后面的根，刺线虫取食正在活跃生长的根尖，根斑线虫、穿孔线虫和柑橘线虫只取食外皮层。所以紧接着新根萌发后，线虫发育最快，感染最严重。有证据表明：根的生长数量与碳水化合物含量一样也有大小年份，并对线虫密度产生相应的影响。

（八）与土壤中其他微生物的相互影响

我们只对土壤中的几种微生物与柑橘的植物寄生线虫一起进行了研究，多数资料都是在温室实验中得到的。实验表明：菌根真菌（感染田间所有柑橘）能削弱穿孔线虫对柑橘造成的损害，并使其种群密度减少，线虫受到抑制是由真菌提供给植物的磷素营养增加引起的。当土壤中磷含量充足时，真菌几乎不会对线虫产生什么影响。如果土壤中出现一种广泛分布的真菌—茄腐镰孢菌（Fusarium solani），但其种群数量还不至于造成为害，柑橘线虫就会使柑橘苗木生长受阻。田间研究表明：咖啡根斑线虫和柑橘线虫会相互有效竞争，这就是佛罗里达州咖啡根斑线虫发生率很低的部分原因。

伴随着线虫发现的最常见真菌病原，可能是烟草疫霉菌(寄生疫霉菌)和柑橘褐腐疫霉菌，都从根的外皮层获得养分，直接与多种柑橘寄生性线虫竞争。烟草疫霉菌可能是导致根斑线虫和穿孔线虫引起的伤口继发感染的真菌之一，但还没有研究结果表明线虫感染会使根部容易感染真菌。有些证据表明：柑橘线虫造成的轻度到中度根部感染，可能抑制致病性更强的烟草疫霉菌的生长，并减轻真菌引起的为害。然而，也有人提出用化学方法防治疫霉菌，可增加健康根系的线虫问题。

目前还没有柑橘寄生性线虫的商品化生物防治媒介，但自然捕食这类线虫的生物媒介却很多。多数土壤中含有大量真菌、节肢动物、细菌、原虫及食肉性线虫，都可能减少柑橘线虫疾病的严重性，生物拮抗物在这些害虫的季节性调节中也起作用。提高生物防治水平的主要困难，是土壤环境的不均匀性及生物防治媒介的特殊环境要求。

四、线虫的综合防治

（一）生物监测与样品说明

因为线虫跨越田块成片出现，所以田间许多线虫病的一个共同特点是植株常成块出现症状（图示13.3），我们称这样的地方为热点。然而，感染了线虫的多数病树和根的症状可能由其他原因引起，仅靠症状诊断是不可靠的，还必须对根及土壤取样，才能确诊果树的衰退症状是否由线虫引起。应在检测结果能为柑橘生产者提供大量所需信息时采集样品，仅对一个样品进行检测分析，就能估计线虫和疫霉菌的种群密度，确定土壤pH值、盐碱度和各种养分的浓度。

建园之前，就应将土壤取样检测的结果作为线虫防治决策的依据。种植前取样检测，可说明土壤中是否存在可能对幼龄树造成为害的线虫，使柑橘生产者可以通过选择抗性砧木和耕作技术或化学方法来防治线虫。在老果园补植，更有可能出现严重的线虫问题。对柑橘树进行定期检查发现的症状和定期收集土壤样品检测的结果，可为及时作出合理的防治决定提供必要的资料，还可使我们了解某一地点植物寄生线虫的总体情况，因为柑橘是多年生作物，其线虫的种群密度在不同季节及不同年份都会发生变化。

在柑橘园内划区取样，有助于将必须进行线虫防治的区块与不必进行防治的区块区分开来。在被柑橘线虫感染的果园中，未受感染的区块可能多年保持无线虫状态。如果感染果园的线虫具有迁徙性，如穿孔线虫，区块中的样品可能只确定迅速变化的感染区域。一般取样区域面积应在15～30亩内，可先在大区域内初步取样，再根据检测结果在更小区域内取样，进一步确认被感染区域。果园内划区取样，以出现或不出现线虫感染症状为依据，还可以土壤质地的差异、可能影响土壤湿度的地形、砧木抵抗力、影响线虫种群密度的其他因素为依据。

从上层30厘米左右土壤（方框13.2）中，系统收集的土壤及根样能够检测出多种线虫，但穿孔线虫却是个特例，因为它们在深根中的感染率比浅根中高。当采集用于检测穿孔线虫的土壤样品时，佛罗里达州中部山脊的柑橘生产者有两种选择，用铁锹挖出树冠下的大量浅根，或者请佛罗里达州农业与消费者服务部使用专门设备从30～120厘米深处采集少量的根，两种采样方法检测出的穿孔线虫感染的精确性更有可比性。

图示13.3　由于刺线虫在土壤中的不均匀分布对果树造成为害的“热点”。热点中间的树比周围的树小，从热点中挖掉的树更多

方框13.2　取样估计线虫种群密度

送到线虫测定实验室，用于估计种群密度的土壤及根样，由各个子样品组成。在整个果园指定区块，多点采集土壤及根系，然后混合成一个样品，取少量混合样品处理后用于检测线虫。

遵循合理的取样程序，才能准确地了解果园中线虫的种类及数量。线虫并不是均匀地分布于果园土壤中，而是以不同大小和密度成小丛出现。取样点太少，取样点中线虫的估计平均数量就不能反映真实情况。

果园的取样

根据可能与线虫种群密度有关的因素，对果园划分区块，包括果树长势、症状、土壤质地、地下水位及地形。在选择的区块，有代表性的15～30亩范围内取样。

在取样区块中选择30株树，用土壤探针或铁锹，在树干与树冠的滴水线中间取上层30厘米土壤及吸收根。果树可任意选择，但必须分布在整个取样区块。

将收集的30份子样品充分混合，取出约1升土壤及一小撮根，代表每一取样区块，剩下的可在取样点扔掉。

将样品密封在塑料袋中，贴上标签，存放在冷却器中（不必冷藏），但不要让样品温度高于气温。避免阳光直接照射样品，在高温汽车中要采取防护措施，尽快将样品送到实验室。

单株树的取样

为了诊断几株树的问题，根据上面介绍的方法至少收集30份土壤及根的样品，在要取样的树间分配。例如，每3株树的10个子样品可混合成一个样品。如果从一株树下取样，取16个子样品就足够了。

穿孔线虫的取样检测

为了检测穿孔线虫，要选择有扩散性衰退症状的果树，用铁锹在树冠下土壤25厘米深处挖几撮根。如果在一株树下取样，要在树冠下10个点采集样品。如果对一组树取样，在这些树间取15个样品，充分混合。采集到的根样品要装满一个体积为1,000立方厘米的冷却袋。

如果采集的是表面根，就要求检测实验室用根的培养法来处理每一样品中的全部根。只有大量根被处理时，用表面根样品检测是否出现穿孔线虫的结果才准确。

柑橘生产者常常可把土壤或根样送到实验室去检测分析。选择实验室时要考虑的因素，包括使用的取样方法（方框13.3）、提出防治建议的可行性及检测工作人员的培训情况与经验。从样品中测定的线虫数量，受检测方法的影响，因为不同实验室常采用不同的方法。分别检测根和土壤样品的实验室，比只检测土壤样品的实验室，更容易检测穿孔线虫和根斑线虫。离心漂浮法比贝尔曼漏斗法更容易检测刺线虫。实验室使用某一方法检测的结果，应能与出版资料中能造成为害的线虫种群密度进行合理比较，这一点非常重要。

不管估计种群数量是多少，在适宜条件下（一般在沙土中，穿孔线虫则是在根系深的果园中）检测到任何穿孔线虫或咖啡根斑线虫，就足于证明出现了有经济重要性的问题。由于这些线虫种群数量增长快，加上柑橘是多年生作物，如果不采取防治措施的话，其种群数量就一定会达到为害水平。

对于其他线虫品种，知道种群数量在做防治决策中更重要。在一年生作物中，种植时土壤中线虫数量与几个月后作物产量的关系比较简单，且前后一致。然而，根据线虫种群数量预测柑橘产量的损失却很困难，因为线虫种群数量是在它们自然波动的种群数量周期中的某个点测定出来的。多数实验室根据出版的资料来预测相对产量损失，这些资料给出的线虫数量范围，包括可能不重要、可能重要或几乎一定要进行防治三个范围。线虫品种不同，预测其数量所依据的资料数量也不同。在这方面研究最透彻的是柑橘线虫，它的粗略阈值密度在柑橘业中被广泛应用。例如，在加利福尼亚州，如果在早春（2～4月）每100克土壤中检测的幼虫数量分别少于400、多于1,000及多于2,400，就认为防治柑橘线虫的价值为不划算、中等或较高；在预计种群数量最高的初夏（5～7月），采集的样品中相对应的数量分别为少于800、多于1,600及多于3,600，对每克根中雌性线虫计数的说明也有类似的指南。

（二）消毒

寄生在柑橘上的多数线虫，地理分布范围非常有限。柑橘线虫是唯一一个分布广泛的品种，但寄主范围狭窄，仅限于柑橘及几种其他作物。因此，柑橘生产者只要对新建果园进行简单的消毒，就能避免线虫造成威胁。线虫一旦进入果园中就无法消灭，防治线虫的其他方法要持续投入较高的成本。因此，消毒就成为柑橘生产者能利用的最佳投资之一。

使用经认证未感染线虫的苗木，是避免把线虫引入果园的最简单方法。有些行业要求商品化苗圃参与线虫认证计划，对感染材料进行检疫，成功限制了加利福尼亚州苗圃中鞘线虫的扩散。在佛罗里达州，法律禁止苗圃出售感染了咖啡根斑线虫、穿孔线虫或柑橘线虫的苗木。成本～效益分析表明：在1960～1994产季，限制穿孔线虫的扩散，为佛罗里达州柑橘生产者多增加了14亿美元的收入，而成本仅为1亿美元。仅在1994～1995产季，限制柑橘线虫的扩散，使柑橘生产者的收入增加了3,250万美元，而成本仅为70,000美元（方框4.4）。

如果柑橘种植区发生大的迁徙，即使在重度感染地方进行砧木认证，也有利可图。寒冷天气已迫使佛罗里达州柑橘生产逐步转移到南方，南方柑橘新种植区几乎没有线虫感染。干旱地区常发生类似的生产转移，因为改良沙漠地区需要灌溉设施。

线虫也可通过感染的农具及汽车进入果园，有时也可能由流经沟渠或河流的灌溉水，从感染果园带到其他果园。认真清洁消毒，可避免通过这些途径带入线虫，使用地下水灌溉也可避免带入线虫。

刺线虫广泛存在于佛罗里达州的许多寄主中，认证计划无法限制它的扩散，但应当避免使用感染苗木，因为大量的刺线虫可严重为害幼龄树。查阅官方的认证表，可确认苗圃是否感染了刺线虫。从苗圃购买苗木时，柑橘生产者可根据线虫引起的明显的根部症状，认识潜在的问题。刺线虫可存在于裸根苗木上，对根进行消毒的唯一方法是进行热处理。

（三）抵抗力

枳壳及其一些杂交品种，对多数柑橘线虫种群有很强的抗性。如斯文格枳柚被越来越多地使用，因为它对柑橘线虫有抗性，对柑橘衰退病毒、裂皮病毒、木质空洞类病毒、烟草疫霉菌、柑橘枯萎病及低温有不同程度的耐受性。但柑橘线虫存在破坏抵抗力的生物型，且能对应这些砧木的广泛种植而发育。土壤因素也可限制枳壳杂交砧木的使用，因为它们在石灰质土壤及黏土含量高的土壤中生长差。

米兰柠檬、山脊凤梨甜橙和卡里佐枳橙等砧木对穿孔线虫有抵抗力，其他的则可耐受穿孔线虫的感染，几乎没什么损害。但米兰柠檬和卡里佐枳橙对柑橘枯萎病非常易感，山脊凤梨甜橙对脚腐病很易感。对刺线虫或咖啡根斑线虫有抗性的商品化砧木还没有，但印度酸橘在防治咖啡根斑线虫中有一定作用，这种线虫在这一砧木上发育更慢，嫁接在印度酸橘上的幼龄树对它有一定的耐受能力。

（四）耕作技术

果园只感染线虫而没有其他健康问题时，防治线虫常可增加产量。当果园遭受盐碱度、其他害虫、土壤水分不足或过量的为害时，很难发现防治线虫带来的效益。因此，在果园管理中通常应当最后考虑防治线虫。

某些耕作技术直接影响线虫对果树的为害。合理使用化学肥料可减少柑橘线虫造成的损害，还可能减少其他线虫造成的损害。注意叶片中钾及微量元素含量，有时可减轻线虫诱导的压力。特别是扩散性衰退症状，受不断变化的耕作技术的显著影响。为了保护表浅吸收根，不使用圆盘耙耕作，并经常提供灌溉与施肥，感染穿孔线虫而损失了深层根的果树仍能正常生长。

为了减缓线虫的扩散，有些柑橘生产者在果园线虫感染区与非感染区之间设立缓冲区，挖掉感染区与非感染区之间的树行，然后用二溴乙烷来清除可作为线虫扩散桥梁的杂草及柑橘根系，但二溴乙烷因污染雨水而被禁用。除草剂也可防止缓冲区长杂草，但要用除草剂清除全部杂草，也存在污染地下水的风险。在缓冲区挖深壕沟似乎可减缓线虫的扩散，但成本很高，也没有资料充分证明其效果。

在多数土壤熏蒸剂已被禁止使用的情况下，休耕在防治寄生线虫中可能变得越来越重要。长时间休耕，能消灭许多栖居在老果园根部的线虫品种。根据不同线虫的寄主范围，确定实行完全裸露休耕，还是仅仅不栽培柑橘树的休耕。防治刺线虫要求裸露休耕，挖掉柑橘树后，柑橘线虫种群将迅速下降。

方框13.3　线虫提取方法

下面介绍诊断实验室从土壤或根中提取线虫的一些常见方法。

一种提取方法必须足于检测到种群密度很低的线虫。因此，将土壤悬浮液过筛后再处理萃取的土壤比直接使用贝尔曼漏斗法萃取的更多，检测密度特别低的线虫品种时必须先过筛。过筛后是选择离心法还是过滤法主要取决于该线虫品种能否容易通过漏斗。根的样品可用培养法或浸渍法来处理，两者的主要区别是培养法成本更低，但一般需要几天才能完成，而浸渍法只需几分钟。

（五）根的热处理

可将被感染苗木的根系放在热水中浸泡来消灭线虫。在50℃热水中分别处理5分钟和10分钟，可消灭刺线虫和咖啡线虫，对果树以后的生长没有影响。在50℃热水中处理10分钟，可消灭穿孔线虫、鞘线虫及柑橘线虫，热处理过的苗木，开始时比未处理的苗木需要更多灌溉，所以冬季不能对苗木进行热处理。

（六）化学防治

定植前及现有果园中，可用杀线虫农药防治植物寄生性线虫种群，如1，3～二氯苯及钠百亩。现有果园中，使用的多数农药为抑制线虫乙酰胆碱酯酶的有机磷酸酯及氨基甲酸。

在被感染果园补植时，可在补植前用熏蒸剂消毒。许多研究表明：与严重感染刺线虫、柑橘线虫或穿孔线虫而未熏蒸土壤上的果树相比较，熏蒸土壤上的幼龄果树生长及果实产量都增加。熏蒸后再休耕六个月到两年，这种方法已被广泛地用于消灭穿孔线虫。

要获得良好的熏蒸效果，关键在于整地。为了使熏蒸剂尽量分布和滞留在土壤中，避免对种植后的果树产生植物毒性，就需要正确地翻耕、适宜的湿度和温度以及封闭的时间。不同产品对这些条件的要求不一样，因此应认真按产品说明书使用。

种植后，用各种有机磷酸酯及氨基甲酸杀线虫剂，可使线虫种群密度降低，避免造成损害。在处理后第二年，产量通常就会提高。

种植后施用杀线虫剂的效果，受许多因素的影响，要获得预期效果，必须正确放置与覆盖杀线虫剂。要将杀线虫剂施用在树冠下面并与土壤混合，因为在这里根系密度和线虫种群密度最大。多数杀线虫剂都是中度到高度水溶性的，应尽可能通过灌溉来控制杀线虫剂在土壤水分中的流动，在线虫活跃或预计其种群密度开始增加时施用。把一年中允许施用的量，间隔1～2个月分几次施用，比一次性施用效果更好。

用杀线虫剂防治线虫，土壤定期取样检测很重要。是否需要防治，应以检测结果为依据。而跟踪取样检测，有助于监测以前的防治效果及确定以后的防治需求。